Системная органопротекция ингаляционным оксидом азота (обзор литературы)

Продукция достаточного уровня оксида азота (NO) обеспечивает адекватный кровоток во всех органах и тканях. Несмотря на противоречивость данных о роли эндогенного NO в механизмах органопротекции, инсуффляция NO является перспективным направлением, что подкрепляется доказательствами моделирования экзогенным NO защитного действия на миокард, почки, печень в экспериментальных и клинических исследованиях. Наибольшее количество исследований проведено на основе моделей ишемическо-реперфузионного повреждения в сердечно-сосудистой хирургии. Исследований в абдоминальной хирургии мало, и они преимущественно экспериментальные. В обзоре описаны возможные пути реализации органопротективного действия NO, однако точный механизм остается до конца не изученным. Одним из основных звеньев в развитии повреждения органов брюшной полости является внутрибрюшная гипертензия (ВБГ), которая всегда сопровождает лапароскопические операции и может длиться до нескольких часов. ВБГ вызывает ишемию почек и слизистой оболочки желудочно-кишечного тракта с возможным последующим развитием дисфункции. Степень повреждения будет зависеть не только от длительности ВБГ, но и от преморбидного фона пациента. Особенно усугубит прогноз наличие атеросклеротического поражения сосудов, что создает предоперационный фон для гипоперфузии висцеральных органов, которые в силу особенностей васкуляризации, анатомического строения и функционирования очень чувствительны к малейшим нарушениям перфузионного давления и к системной воспалительной реакции, которая в дальнейшем приведет к увеличению проницаемости сосудистой стенки, формированию транскапиллярной утечки жидкости и интерстициального отека тканей, что и является началом органной дисфункции. Дизрегуляция механизмов, участвующих в продукции NO, может быть звеном патогенеза развития органной дисфункции, поэтому поддержание адекватного уровня NO может быть мишенью для терапии.

1. Гуманова Н. Г. Оксид азота, его циркулирующие метаболиты NOx и их роль в функционировании человеческого организма и прогнозе риска сердечно-сосудистой смерти (часть I) // Профилактическая медицина. – 2021. – Т. 24, № 9. – С. 102–109. DOI: 10.17116/profmed202124091102.

2. Гусакова С. В., Баскаков М. Б., Ковалев И. В. и др. Роль оксида азота и элементов цитоскелета в регуляции сократительной активности гладкомышечных клеток // Бюллетень сибирской медицины. – 2009. – Т. 8, № 3. – С. 17–22.

3. Гельфанд Б. Р., Проценко Д. Н., Подачин П. В. и др. Синдром интраабдоминальной гипертензии: состояние проблемы // Медицина неотложных состояний. – 2015. – № 7 (70). – С. 41–50.

4. Дударь А. И. Открытие и исследования оксида азота в биологических системах: ретроспективный анализ // Наука. Мысль: электронный периодический журнал. – 2015. – Т. 6. – С. 8–13.

5. Михайличенко В. Ю., Каракурсаков Н. Э. Коррекция микроциркуляторных нарушений в кишечной стенке при синдроме внутрибрюшной гипертензии (экспериментальное исследование) // Современные проблемы науки и образования. – 2015. – № 4. – С. 5.

6. Третьякова Е. П., Шень Н. П. Влияние энтерального повреждения на гемодинамические показатели и выраженность полиорганной недостаточности при сепсисе // Университетская медицина Урала. – 2016. – № 1. – С. 84–86.

7. Туктамышев В. С., Касатова Е. Ю., Няшин Ю. И. Исследование зависимости между давлением выдыхаемого воздуха и внутрибрюшным давлением человека // Российский журнал биомеханики. – 2015. – № 1. – С. 73–78.

8. Ankolekar S., Fuller M., Cross I. et al. Feasibility of an ambulance-based stroke trial, and safety of glyceryl trinitrate in ultra-acute stroke: the rapid intervention with glyceryl trinitrate in hypertensive stroke trial (RIGHT, ISRCTN66434824) // Stroke. – 2013. – Vol. 44. – P. 3120–3128. DOI: 10.1161/STROKEAHA.113.001301.

9. Brücken A., Derwall M., Bleilevens C. et al. Brief inhalation of nitric oxide increases resuscitation success and improves 7-day-survival after cardiac arrest in rats: a randomized controlled animal study // Crit. Care. – 2015. – Vol. 19. – P. 408. DOI: 10.1186/s13054-015-1128-x.

10. Feng S., Chen J. W., Shu X. Y. et al. Endothelial microparticles: A mechanosensitive regulator of vascular homeostasis and injury under shear stress // Front Cell Dev Biol. – 2022. – Vol. 10. – P. 980112. DOI: 10.3389/ fcell.2022.980112.

11. Gong G., Wang P., Ding W. et al. Microscopic and ultrastructuaral changes of the intestine in abdominal compartment syndrome // Journal of Intensive Surgery. – 2009. – № 22. – Р. 362–367.

12. Howlin R. P., Cathie K., Hall-Stoodley L. et al. Low-dose nitric oxide as targeted anti-biofilm adjunctive therapy to treat chronic pseudomonas aeruginosa infection in cystic fibrosis // Mol Ther. – 2017. – Vol. 25, № 9. – P. 2104–2116. DOI: 10.1016/j.ymthe.2017.06.021.

13. Hu J., Spina S., Zadek F. Effect of nitric oxide on postoperative acute kidney injury in patients who underwent cardiopulmonary bypass: A systematic review and meta-analysis with trial sequential analysis // Ann. Intensive Care. – 2019. – Vol. 9. – P. 1–11. DOI: 10.1186/s13613-019-0605-9.

14. Ignarro L. J. Endothelium-derived nitric oxide: actions and properties // The FASEB Journal. – 1989. – Vol. 3, № 1. – P. 31–36.

15. Lang J. D. Jr., Teng X., Chumley P. et al. Inhaled NO accelerates restoration of liver function in adults following orthotopic liver transplantation // J Clin Invest. – 2007. – Vol. 117, № 9. – P. 2583–2591. DOI: 10.1172/JCI31892.

16. Janssens S. P., Bogaert, J., Zalewski J. et al. Nitric oxide for inhalation in ST-elevation myocardial infarction (NOMI): A multicentre, double-blind, randomized controlled trial // Eur. Heart J. – 2018. – Vol. 39. – P. 2717–2725. DOI: 10.1093/eurheartj/ehy232.

17. Jiang S., Dandu C., Geng X. Clinical application of nitric oxide in ischemia and reperfusion injury: a literature review // Brain Circ. – 2020. – Vol. 6. – P. 248–253. DOI: 10.4103/bc.bc_69_20.

18. Kamenshchikov N. O., Anfinogenova Y. J., Kozlov B. N. et al. Nitric oxide delivery during cardiopulmonary bypass reduces acute kidney injury: A randomized trial // J. Thorac. Cardiovasc. Surg. – 2022. – Vol. 163. – P. 1393–1403. DOI: 10.1016/j.jtcvs.2020.03.182.

19. Ke B., Dai H., Wei Q. et al. Editorial: The role of immune cells in hepatic ischemia reperfusion // Front Immunol. – 2022. – Vol. 13. – P. 1075984. DOI: 10.3389/fimmu.2022.1075984.

20. Kida K., Shirozu K., Yu B. et al. Beneficial effects of nitric oxide on outcomes after cardiac arrest and cardiopulmonary resuscitation in hypothermia-treated mice // Anesthesiology. – 2014. – Vol. 120. – P. 880–889. DOI: 10.1097/ ALN.0000000000000149.

21. Lei C., Berra L., Rezoagli E. et al. Nitric oxide decreases acute kidney injury and stage 3 chronic kidney disease after cardiac surgery // Am. J. Respir. Crit. Care Med. – 2018. – Vol. 198. – P. 1279–1287. DOI: 10.1164/rccm.201710-2150OC.

22. Leclerc B., Salomon Du Mont L., Parmentier A. et al. Abdominal compartment syndrome and ruptured aortic aneurysm. Validation of a predictive test (SCA-AAR) // Medicine. – 2018. – Vol. 97, № 25. – Р. 1–5. DOI: 10.1097/MD.0000000000011066

23. Lenz I. J., Plesnila N., Terpolilli N.A. Role of endothelial nitric oxide synthase for early brain injury after subarachnoid hemorrhage in mice // J. Cerebr. Blood Flow Metabol. – 2021. – Vol. 41. – P. 1669–1681. DOI: 10.1177/0271678X20973787.

24. Lobo M., Ibanez B. Take a deep (nitric oxide) breath and follow the reverse translational research pathway // Eur. Heart J. – 2018. – Vol. 39. – P. 2726–2729. DOI: 10.1093/eurheartj/ehy355.

25. Maddison L., Starkopf J., Blaser R. A. Mild to moderate intra-abdominal hypertension: does it matter? // Critical Care Medicine. – 2016. – № 5. – P. 96–102. DOI: 10.5492/wjccm.v5.i1.96.

26. Magliocca A., Fries M. Inhaled gases as novel neuroprotective therapies in the postcardiac arrest period // Curr. Opin. Crit. Care. – 2021. – Vol. 27. – P. 255–260. DOI: 10.1097/MCC.0000000000000820.

27. Malbrain M. L., Chiumello D., Cesana B. M. et al. A systematic review and individual patient data meta-analysis on intra-abdominal hypertension in critically ill patients: the make-up project World initiative on Abdminal Hypertension Epidemiology, a Unifying Project (WAKE-Up!) // Minerva anestesiologia. – 2014. – № 3. – P. 293–306.

28. Matsugi E., Takashima S., Doteguchi S. et al. Real-world safety and effectiveness of inhaled nitric oxide therapy for pulmonary hypertension during the perioperative period of cardiac surgery: a post-marketing study of 2817 patients in Japan. General thoracic and cardiovascular surgery // Advance online publication. – 2023. – Vol. 72, № 5. – P. 311–323. DOI: 10.1007/ s11748-023-01971-2.

29. Minamishima S., Kida K., Tokuda K. et al. Inhaled nitric oxide improves outcomes after successful cardiopulmonary resuscitation in mice // Circulation. – 2011. – Vol. 124. – P. 1645–1653. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.111.025395.

30. Mónica F. Z., Bian K., Murad F. The endothelium-dependent nitric oxide-cgmp pathway // Adv Pharmacol. – 2016. – Vol. 77. – P. 1–27. DOI: 10.1016/ bs.apha.2016.05.001.

31. Morgan R. W., Sutton R. M., Karlsson M. et al. Pulmonary vasodilator therapy in shock-associated cardiac arrest // Am. J. Respir. Crit. Care Med. – 2018. – Vol. 197. – P. 905–912. DOI: 10.1164/rccm.201709-1818OC.

32. Morgan R. W., Sutton R. M., Himebauch A. S. et al. A randomized and blinded trial of inhaled nitric oxide in a piglet model of pediatric cardiopulmonary resuscitation // Resuscitation. – 2021. – Vol. 162. – P. 274–283. DOI: 10.1016/j. resuscitation.2021.03.004.

33. Morgan R. W., Topjian A. A., Wang Y. et al. Prevalence and outcomes of pediatric in-hospital cardiac arrest associated with pulmonary hypertension. Pediatric critical care medicine: a journal of the society of critical care medicine and the world federation of pediatric // Intensive and Critical Care Societies. – 2020. – Vol. 21, № 4. – P. 305–313. DOI: 10.1097/ PCC.0000000000002187.

34. Pastor P., Curvello V., Hekierski H., Armstead W.M. Inhaled nitric oxide protects cerebral autoregulation through prevention of impairment of ATP and calcium sensitive K channel mediated cerebrovasodilation after traumatic brain injury // Brain Res. – 2019. – Vol. 1711. – P. 1–6. DOI: 10.1016/j. brainres.2019.01.008.

35. Patel J. K., Schoenfeld E., Hou W. et al. Inhaled nitric oxide in adults with in-hospital cardiac arrest: a feasibility study // Nitric Oxide. – 2021. – Vol. 115. – P. 30–33. DOI: 10.1016/j.niox.2021.07.001.

36. RIGHT-2 investigators prehospital transdermal glyceryl trinitrate in patients with ultra-acute presumed stroke (RIGHT-2): an ambulance-based, randomised, sham-controlled, blinded, phase 3 trial // Lancet. – 2019. – Vol. 393. – P. 1009–1020. DOI: 10.1016/S0140-6736(19)30194-1.

37. Salim S. Y., Young P. Y., Churchill T. A. et al. Urine intestinal fatty acid-binding protein predicts acute mesenteric ischemia in patients // Journal Surgery Resuscitation. – 2017. – Vol. 209. – Р. 258–265. DOI: 10.1016/j.jss.2016.07.017.

38. Sardo S., Osawa E. A., Finco G. et al. Nitric oxide in cardiac surgery: a meta-analysis of randomized controlled trials // J Cardiothorac Vasc Anesth. – 2018. – Vol. 32, № 6. – P. 2512–2519. DOI: 10.1053/j.jvca.2018.02.003.

39. Siddiqi N., Neil, C., Bruce M. et al. Intravenous sodium nitrite in acute ST-elevation myocardial infarction: A randomized controlled trial (NIAMI) // Eur. Heart J. – 2014. – Vol. 35. – P. 1255–1262. DOI: 10.1093/eurheartj/ehu096.

40. Shaheen A.W., Crandall M.L., Nicolson N.G. et al. Abdominal compartment syndrome in trauma patients: New insights for predicting outcomes // Journal of Emergencies, Trauma, and Shock. – 2015. – № 9. – P. 72–76. DOI: 10.4103/0974-2700.179452.

41. Shida М., Kitajimaa Y., Tanakab M. et al. A case of abdominal compartment syndrome derived from simple elongated sigmoid colon in an elderly man // International Journal of Surgery Case Reports. – 2016. – Vol. 26. – P. 128–130. DOI: 10.1016/j.ijscr.2016.07.04.

42. Signori D., Magliocca A., Hayashida K. et al. Inhaled nitric oxide: role in the pathophysiology of cardio-cerebrovascular and respiratory diseases // Intensive Care Med Exp. – 2022. – Vol. 10, № 1. – P. 28. DOI: 10.1186/s40635-022-00455-6.

43. Simmonds M. J., Detterich J. A., Connes P. Nitric oxide, vasodilation and the red blood cell // Biorheology. – 2014. – Vol. 51, № 2–3. – P. 121–134. DOI: 10.3233/BIR-140653.

44. Teodoro J.S., Da Silva R.T., Machado I.F. et al. Shaping of hepatic ischemia/reperfusion events: the crucial role of mitochondria // Cells. – 2022. – Vol. 11, № 4. – P. 688. DOI: 10.3390/cells11040688.

45. Virani S. S., Alonso A., Aparicio H. J. et al. Heart disease and stroke statistics-2021 update: a report from the American heart association // Circulation. – 2021. – Vol. 143. – P. e254–e743. DOI: 10.1161/CIR.0000000000000950.

46. Wu M. Y., Yiang G. T., Liao W. T. et al. Current mechanistic concepts in ischemia and reperfusion injury // Cell Physiol Biochem. – 2018. – Vol. 46, № 4. – P. 1650–1667. DOI: 10.1159/000489241.

47. Xiong M., Chen H., Fan Y. et al. Tubular Elabela-APJ axis attenuates ischemia-reperfusion induced acute kidney injury and the following AKI-CKD transition by protecting renal microcirculation // Theranostics. – 2023. – Vol. 13, № 10. – P. 3387–3401. DOI: 10.7150/thno.84308.

48. Xu F., Li W. Delivery exogenous nitric oxide via cardiopulmonary bypass in pediatric cardiac surgery reduces the duration of postoperative mechanical ventilation-A meta-analysis of randomized controlled trials // Heliyon. – 2023. – Vol. 9, № 8. – P. e19007. DOI: 10.1016/j.heliyon.2023.e19007.

49. Zhao Y., Wang X., Noviana M. et al. Nitric oxide in red blood cell adaptation to hypoxia. Acta Biochim Biophys Sin (Shanghai). – 2018. – Vol. 50, № 7. – P. 621–634. DOI: 10.1093/abbs/gmy055.

50. Zhao Z., Li G., Wang Y. et al. Cytoplasmic HMGB1 induces renal tubular ferroptosis after ischemia/reperfusion // Int Immunopharmacol. – 2023. – Vol. 116. – P. 109757. DOI: 10.1016/j.intimp.2023.109757.